Efectos clínicos y anatomopatológicos
de las micotoxinas
en los animales

Las micotoxinas son metabolitos secundarios nocivos producidos por hongos, que ocasionan importantes efectos perjudiciales para la salud de los seres humanos y los animales¹. Son compuestos de bajo peso molecular que se sabe que son perjudiciales incluso en bajas concentraciones².

Se estima que aproximadamente el 25% de los cultivos, incluidos los granos de cereales y las nueces, están frecuentemente contaminados con hongos³.

Las micotoxinas nocivas más frecuentes presentes en los alimentos y piensos son la aflatoxina B₁ (AFB₁), la ocratoxina A (OTA), los tricotecenos, toxinas HT-2 y T-2, la fumonisina B₁ (FB₁), la citrinina (CTN), la zearalenona (ZEN) y los alcaloides ergóticos.

⇰ Se ha documentado una distribución predominantemente marcada de fumonisinas, zearalenona y deoxinivalenol (DON) a nivel mundial⁴.

Los cereales pueden contaminarse en el campo o durante la cosecha, en el transporte, en el procesamiento o en el almacenamiento^5,6. La tasa de contaminación de los cultivos con hongos se desencadena con mayor frecuencia por la estación de las lluvias⁷.

Entre los factores que facilitan la producción de micotoxinas en los productos contaminados se incluyen⁸:

• ⇰ El contenido de humedad (20-25%)
• ⇰ Temperatura ambiental (22-30ºC)
• ⇰ Composición de los alimentos
• ⇰ La humedad relativa del aire (70-90%)
• ⇰ Daños físicos a los cereales por las plagas
• ⇰ pH
• ⇰ Presencia de esporas de moho

Las rutas comunes de entrada de micotoxinas en el cuerpo son:

⇰ El consumo directo de productos de origen vegetal contaminados (cereales, nueces, pan, etc.) y productos de origen animal (carne y productos cárnicos, leche, despojos, salchichas fermentadas, etc.)^9,10.

⇰ El contacto dérmico y la inhalación no son rutas muy comunes, pero pueden actuar como un modo potencial de entrada en el organismo¹¹.

Los efectos tóxicos nocivos de las micotoxinas dependen de^11,12:

• El tipo de micotoxina
• La dosis introducida en el organismo
• La duración de la exposición a las micotoxinas

Las micotoxinas son conocidas por producir varios efectos dañinos en los animales y los seres humanos. La clasificación de estas toxinas puede hacerse en función de su toxicidad¹³ y de los síntomas clínicos relacionados con los órganos afectados¹⁴.

Efectos de la exposición a AFLATOXINAS

Los episodios de aflatoxicosis están asociados a la producción de aflatoxinas por parte de especies fúngicas comunes como Aspergillus flavus y A. parasiticus en productos alimenticios contaminados³³.

En 1960, en el Reino Unido, se notificó el primer informe sobre mortalidad asociada a harina de cacahuete contaminada con aflatoxinas en pavos y aves de corral³⁴.

La lista de aflatoxinas producidas por varias especies fúngicas incluye AFB₁, AFB₂, AFG₁, AFG₂ y AFM₁.

De todas las aflatoxinas conocidas, la AFB₁ es la más común y potente³⁵.

Las aflatoxinas son muy estables y rara vez se destruyen tras el procesamiento36. Además, se sabe que los residuos de aflatoxinas también se excretan en la leche, los productos lácteos, la carne y los huevos³³.

La AFB₁ es reconocida por su potencial hepatotóxico, teratogénico, inmunotóxico y mutagénico, estando clasificada como carcinógeno del grupo 1 por la Agencia Internacional para la Investigación del Cáncer (IARC)³⁷, ya que provoca un carcinoma hepatocelular en los seres humanos.

El orden de gravedad de los efectos mutagénicos, inmunosupresores y cancerígenos de las aflatoxinas es:

AFB₁> AFG₁> AFB₂>AFG₂³³

La AFB₁ provoca alteraciones del desarrollo junto con disfunciones del sistema inmunitario³⁸.

Susceptibilidad de las especies a las aflatoxinas

Todas las especies animales son sensibles a la aflatoxicosis, pero los brotes suelen presentarse con más frecuencia entre los cerdos, el ganado vacuno y las ovejas³⁹.

Las importantes pérdidas económicas, incluyendo la disminución de la tasa de crecimiento y de la productividad, suelen observarse en los animales de granja, en función de su susceptibilidad individual y de las especies afectadas^40,41,42.

La exposición crónica a AFB₁ en animales de granja puede provocar varias enfermedades, como disfunción hepática, función inmunitaria comprometida y susceptibilidad a varias enfermedades^{43,44,45,46,47,48}.

• Algunas especies, como los monos, los pollos y los ratones, han demostrado ser resistentes a la AFB₁⁴⁹, mientras que el ganado vacuno, los caballos y las ovejas son bastante propensos a la toxicidad inducida por el AFB₁.
• Los animales más jóvenes son más susceptibles que los adultos y los animales mayores⁵⁰.
• Entre los animales acuáticos, se ha observado que la trucha es la más sensible a la toxicidad por AFB₁⁵¹.
• Entre las aves de corral, el orden de sensibilidad es: patos > pavos> codorniz japonesa> pollos⁵².

La taoxicidad inducida por AFB1 en ruminates conduce a:

• ⇰ Disminución de la motilidad ruminal
• ⇰ Disminución en la digestión celular y la producción de ácidos grasos
• ⇰ Descenso en la eficiencia alimentaria y secreción en leche a las 12 h de su consumo.

Aflatoxina M1

La aflatoxina M₁ (AFM₁) es un carcinógeno del grupo 1 (IARC) resultante de la biotransformación microbiana por hidroxilación dependiente de CYP1A2 a partir de AFB₁.Se forman aductos nucleares y se secretan en leche y orina.

La concentración de AFM₁ en la leche está condicionada por varios factores, como la duración de la lactancia y la producción de leche por parte del animal⁵⁷.

Efectos de la exposición a OCRATOXINA A

Aspergillus ochraceus, Auplopus carbonarius y Penicillium verrucosum son las especies fúngicas más comunes asociadas a la producción de ocratoxinas en granos contaminados, alimentos crudos y cocidos y bebidas (café, frijoles y vino).

⇰ Aspergillus ochraceus y Penicillium verrucosum son los hongos más potentes responsables de la producción de ocratoxina A (OTA) en las regiones tropicales y templadas, respectivamente.

Esta micotoxina fue reportada por primera vez en harina de maíz contaminada⁷² y se considera la micotoxina más común y potente producida por estos hongos⁷³.

La OTA es fácilmente conocida por ser nefrotóxica, cancerígena, inmunosupresora, teratogénica y genotóxica para los animales^74,75,76. Además, se ha descubierto que también produce carcinoma hepatocelular, aparte de las propiedades nefrotóxicas, de forma dosis dependiente⁷⁷.

Los cerdos y las aves de corral son más sensibles a la toxicidad inducida por OTA.

Los rumiantes suelen ser resistentes, ya que la OTA es degradada por la microflora ruminal a metabolitos menos tóxicos como la OTAα⁷⁸.

Algunos investigadores han demostrado la secreción de OTA en leche materna, lo que significa que puede suponer una grave amenaza para los recién nacidos a través de la lactancia⁷⁹.

Efectos de la exposición a FUMONISINAS

Las fumonisinas son producidas por especies de hongos como Fusarium verticillioides y F. proliferatum, y con frecuencia se ven en el maíz, dándole un aspecto blanquecino⁹⁹.

Las variantes más comunes de fumonisinas incluyen la fumonisina A y la fumonisina B (B₁, B₂, B₃ y B₁ hidrolizada), y entre ellas la fumonisina B₁ es la más común y potente¹⁰⁰.

La toxicidad asociada a las fumonisinas se describió por primera vez en 1980 como causa de la leucoencefalomalacia equina (ELEM) y el edema pulmonar porcino (EPP) en los Estados Unidos, y del cáncer de esófago en África.

Estas micotoxinas causan neurotoxicidad, hepatotoxicidad, toxicidad embrionaria y nefrotoxicidad en los animales^101,102.

⇰ También se ha señalado que las fumonisinas causan leucoencefalomalacia en caballos, carcinoma hepatocelular en ratas y edema pulmonar en asociación con el hidrotórax en cerdos¹⁰³, mientras que la IARC también ha documentado el potencial carcinógeno de las fumonisinas en los seres humanos¹⁰⁴.

Según JECFA, el límite máximo admisible de FB según el nivel de efecto no observable (NOEL) de 0,2 mg/kg pc/día con un factor de seguridad de 100 es de 2 μg/kg/día¹⁰⁵.

Mecanismos de acción de las fumonisinas¹⁰²:

• ⇰ Inhibición competitiva de la enzima ceramida sintasa
• ⇰ Estrés oxidativo y estrés del retículo endoplasmático
• ⇰ Modulación autofágica
• ⇰ Alteración de la metilación del ADN

Efectos de la exposición a TRICOTECENOS

Los tricotecenos son metabolitos secundarios tóxicos producidos por Fusarium graminearum, Stachybotrys, Fusarium poae, Fusarium langsethiae, etc., que a menudo se encuentran contaminando el trigo, el maíz, la cebada y la avena mantenidos en condiciones ambientales húmedas.

La producción de estas micotoxinas se ve a menudo favorecida por las temperaturas ambientales (0-32ºC) con condiciones de humedad^{120, 121}.

Las principales micotoxinas pertenecientes al grupo de los tricotecenos incluyen las toxinas tipo A (T-2) y tipo B (DON), y su potencial tóxico se debe a la presencia de un anillo de epóxido¹²².

Estos metabolitos tóxicos son bastante resistentes al procesamiento y sólo se destruyen a temperaturas superiores a 260ºC durante más de 30 min.

Efectos nocivos y límites admisibles de los tricotecenos

En cerdos, vacas, pollos y ratas, los tricotecenos dañan el hígado y el estómago¹²³.

⇰ Por ello, la toxicidad de los tricotecenos en los animales de granja suele estar asociada a síntomas como vómitos, diarrea, anorexia, pérdida de peso y muerte^124,125. Además, la mala absorción inducida por los tricotecenos en cerdos, aves de corral y ratas suele estar asociada con la necrosis de las vellosidades intestinales^126,127.

⇰ Según la UE, el límite máximo para la presencia de DON en raciones para vacuno es de 5 mg/kg de ración, mientras que para los terneros es de alrededor de 1 mg/kg de pienso.

En estudios realizados por Ingalls¹²⁹ y Cote et al.¹³⁰ no se observó ninguna variación marcada en la producción de leche cuando se administró DON a razón de 14 mg/kg durante 3 semanas y 66 mg/kg durante 5 días, respectivamente.

Basándonos en la presencia de enlaces éster-éter entre el C-4 y el C-15 en el C-12 podemos dividir los tricotecenos en 2 tipos: macrocíclicos y no macrocíclicos. Los tricotecenos no macrocíclicos se enumeran en la Tabla 7.

Efectos de la exposición a ZEARALENONA

Las especies de hongos más comunes que participan en la producción de zearalenona (ZEN) incluyen Fusarium culmorum, F. cerealis y F. graminearum. Esta micotoxina se encuentra comúnmente en los granos de cereales en regiones templadas con clima cálido^144,145 y puede permanecer estable a temperaturas de hasta 150˚C146.

⇰ La producción más alta de ZEN se registra a 25˚C con un 16% de contenido de humedad¹⁴⁷.

Los cinco metabolitos principales de la ZEN son α-zearalenona (α-ZEN), β-zearalenona (β-ZEN), α-zearalenol (α-ZAL), β-zearalenol (β-ZAL) y zearalenol (ZON), teniendo la α-ZEN la mayor actividad estrogénica^149,150.

La zearalenona es responsable de causar la podredumbre de la mazorca en el maíz y fusariosis de la espiga en trigo y cebada151, con efectos inmunotóxicos, genotóxicos, hepatotóxicos y hematotóxicos en los animales, así como un importante potencial nefrotóxico con capacidad para producir adenomas en la hipófisis152,153, 154, 155. Además, la ZEN está vinculada a trastornos reproductivos en los animales y al síndrome de hiperestrogenismo en los seres humanos¹⁵⁶.

Se estima que los cerdos son la especie más sensible a los trastornos reproductivos inducidos por ZEN en comparación con otros animales¹⁵⁷.

• Alrededor del 80-85% de la dosis oral de ZEN se absorbe eficientemente en los cerdos¹⁵⁸.
• La concentración de ZEN y α-ZEN en el fluido folicular de los cerdos es de 38,9 y 17,6 pg/ml, respectivamente¹⁵⁹.
• Se han registrado datos muy limitados sobre la foliculogénesis en los ovarios de los animales domésticos¹⁶⁰, pero la ZEN muestra afinidad con los receptores de estrógeno en el útero, la glándula mamaria, el cerebro y los huesos, lo que refleja su potencial estrogénico¹⁶¹.

Efectos de la exposición a MONILFORMINA

Las fuentes fúngicas que intervienen en la producción de monilformina (MON) son Fusarium moniliforme, F proliferatum, F. avenaceum, F. subglutinans, F. tricinctum y Pencillium melanoconidium^{177 178,179,180}.

Los granos de cereales contaminados y las plantas utilizadas para la preparación de ensilado son la principal fuente de producción de esta micotoxina.

La MON es cardiotóxica y hematotóxica¹⁸¹, con una toxicidad aguda comparable a la toxicidad por tricotecenos (T-2, HT-2)^182,183. Se han registrado brotes mortales por MON en animales y estudios experimentales en aves y ratas han demostrado sus posibles efectos patológicos^184,185,186.

Efectos clínicos y anatomopatológicos de la moniliformina

En aves y roedores de laboratorio se observan hemorragias intestinales en los casos agudos, mientras que las hemorragias cardíacas son lesiones típicas en los casos subagudos y crónicos de toxicidad del MON¹⁸⁹.

• En uno de los estudios de toxicidad subaguda realizados por Jonsson et al.¹⁹⁰ se pusieron de manifiesto hemorragias intestinales con congestión pulmonar en ratas, sin otras lesiones específicas en otros órganos.
• También se ha documentado en estudios anteriores una cardiomiopatía caracterizada por cambios necróticos y degenerativos en el corazón, con hipertrofia de las fibras musculares que provocan paro cardíaco en codornices alimentadas con MON a dosis de 100 ppm¹⁹¹.

Toxicidad asociada a múltiples
MICOTOXINAS

En condiciones de campo, lo más común es encontrar materias primas contaminadas con una o más micotoxinas, con variaciones en los síntomas asociados a la exposición, ya que la combinación de estas toxinas puede implicar diferentes tipos de interacciones, como efectos sinérgicos, aditivos o antagónicos, como se muestran en la Tabla 11.

CONCLUSIONES

Las micotoxinas son metabolitos muy dañinos conocidos por contaminar los alimentos y están implicadas en varias alteraciones clínicas y patológicas en los seres humanos y los animales.

Niveles excesivos de micotoxinas pueden resultar peligrosos para la salud de los animales directamente y, a través de los productos animales, para los seres humanos.

Aunque en muchos de los países los límites admisibles para diversas micotoxinas están estandarizados, muchas regiones en desarrollo de todo el mundo aún necesitan que se establezcan minuciosamente esas normas con un seguimiento estricto para reducir los niveles de micotoxinas en la cadena alimentaria.

Es de suma importancia prevenir la contaminación fúngica de los productos alimenticios, proporcionando cultivos o productos animales de alta calidad con estrategias controladas de almacenamiento, cosecha y distribución.

El control regular de los alimentos, piensos, etc. mediante la aplicación de pautas y normas de seguridad adecuadas, sin duda, ayudará a limitar la contaminación por hongos.

A fin de limitar la producción de micotoxinas, se proponen varias estrategias que son seguidas constantemente por diversos organismos y órganos reguladores. En el presente escenario, para minimizar la producción de micotoxinas durante la elaboración de materias primas y productos alimenticios finales para uso animal o humano, los principios básicos que deben seguirse incluyen:

• ✔ Buenas prácticas agrícolas (BPA)
• ✔ Buenas Prácticas de Manufactura (BPM)
• ✔ Sistema de Análisis de Peligros y Puntos Críticos de Control (APPCC)

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