Presencia de 31 micotoxinas
en piensos para cerdos en España

Con la mirada puesta en las micotoxina emergentes, investigadores de las Universidades de Granada, Murcia y Córdoba analizaron la presencia de 31 micotoxinas en muestras de alimento para cerdos en España.

L. Gámiz-Gracia1, N. Arroyo-Manzanares2, V. Rodríguez-Estévez3 y A.M. García-Campaña1

1Departamento de Química Analítica, Facultad de Ciencias, Universidad de Granada.
2Departamento de Química Analítica, Facultad de Química, Universidad de Murcia.
3Departamento de Producción Animal, Facultad de Veterinaria, Universidad de Córdoba.

Las micotoxinas son toxinas fúngicas producidas por varios centenares de especies de mohos que pueden crecer sobre las cosechas o alimentos en determinadas condiciones. Las más importantes son las producidas por mohos de los géneros Aspergillus, Fusarium y Penicillium.

Las micotoxinas se han convertido en uno de los contaminantes más reportados a nivel mundial, hecho que aparece reflejado en los últimos informes del Sistema de Alertas Rápidas de la UE (Rapid Alert System for Food and Feed, RASFF)1.

Cabe destacar que, a pesar de los conocimientos actuales y de las mejoras en las prácticas de producción y almacenamiento, no se ha podido erradicar el desarrollo de los hongos y mohos, por tanto, se encuentran micotoxinas en gran cantidad de alimentos.

Según la Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO), se estima que el 25% de la producción de cereales y el 20% de la de plantas a nivel mundial están afectadas por micotoxinas, aunque recientes estudios consideran que esta cifra podría estar subestimada2.

Además, los efectos del cambio climático hacen prever un aumento de la producción de hongos toxigénicos en los próximos años3.

 

A pesar de la gran variedad de micotoxinas conocidas con diversos efectos toxicológicos, la UE ha fijado niveles máximos permitidos o recomendaciones únicamente para 14 de ellas (aflatoxinas B1, B2, G1, G2 y M1, ocratoxina A, patulina, deoxinivalenol, zearalenona, fumonisinas B1 y B2, toxinas T-2 y HT-2, citrinina), así como para los esclerocios de cornezuelo de centeno, en diversos alimentos destinados para consumo humano4,5.

En el caso de alimentación animal, el número de micotoxinas con niveles máximos permitidos o recomendados es aún menor, limitándose a la aflatoxina B1, ocratoxina A, deoxinivalenol, zearalenona, fumonisinas B1 y B2, toxinas T-2 y HT-2, y los esclerocios de cornezuelo de centeno6,7.

Entre los animales de granja, el cerdo es considerado como una de las especies más vulnerables a los efectos de las micotoxinas.

Dichos efectos pueden abarcar cambios en la respuesta inmunitaria (dando como resultado una reducción en la eficacia de la vacunación), pérdida de apetito, abortos, agalactia, etc.

En la Tabla 1 se presenta un resumen de las micotoxinas reguladas en la legislación europea en alimentos para cerdos, sus límites permitidos o recomendados, así como sus efectos en la salud más comunes.

Tabla 1. Valores máximos permitidos o recomendados en alimentación para ganado porcino.

Los alcaloides ergóticos, conocidos desde la antigüedad por sus efectos tóxicos, no están incluidos en legislación (únicamente hay un contenido máximo para el cornezuelo de centeno, recogido en la Tabla 1), aunque también suponen un riesgo para el ganado y se prevé que en un futuro próximo se establezcan contenidos máximos para estos compuestos.

La mirada puesta en las micotoxinas emergentes

Además de las micotoxinas incluidas en la Tabla 1, existen otras micotoxinas que actualmente se encuentran bajo estudio por ser potencialmente tóxicas y para las que aún no se han establecido niveles máximos permitidos.

Son las llamadas “micotoxinas emergentes”, entre las que se incluyen algunas producidas por hongos del género Fusarium, como eniatinas y beauvericina, que colonizan sobre todo cereales y que se pueden acumular en el grano11.

En los siguientes apartados se profundiza sobre estos grupos de micotoxinas.

ALCALOIDES ERGÓTICOS

Los alcaloides ergóticos, o alcaloides del cornezuelo del centeno, llamados así por el espolón o “cuerno” que produce el hongo en el grano al crecer, son producidos por diferentes hongos de los órdenes Hypocreales y Eurotiales, siendo Claviceps purpurea el más extendido en Europa.

Este hongo infecta a granos de diversos cereales como centeno, trigo, cebada, mijo y avena, frecuentemente empleados en alimentación animal.

La toxicidad de los alcaloides ergóticos se conoce desde la Edad Media, ya que generó las epidemias conocidas como “fuego de San Antonio” o ergotismo y, aunque se considera una enfermedad erradicada en humanos, en las últimas décadas se han descrito brotes esporádicos de ergotismo en ganado12,13.

Esta enfermedad puede generar síntomas distintos que dependen de la especie en cuestión. Así, en los cerdos los alcaloides ergóticos pueden provocar bajo rendimiento, pérdida de apetito, agalactia, problemas reproductivos, mortalidad neonatal, daños en el hígado y gangrena13-16. Esta gran variedad de síntomas dificulta la identificación del problema.

Hasta la fecha se han descrito más de 50 alcaloides ergóticos diferentes que presentan como estructura común el anillo de ergolina (Figura 1).

Figura 1. Anillo de ergolina de la estructura básica de los alcaloides ergóticos.

Se recomienda la monitorización de seis alcaloides ergóticos por ser los más comunes (ergometrina, ergotamina, ergosina, ergocristina, ergocriptina, ergocornina) y sus correspondientes epímeros (ergometrinina, ergotaminina, ergosinina, ergocristinina, ergocriptinina, ergocorninina).

Mientras que los isómeros C8-(R) son biológicamente activos, los epímeros C8-(S) se consideran con escasa o nula actividad.

 

Sin embargo, al ser la conversión entre isómeros rápida, las muestras contaminadas suelen presentar ambas formas, por lo que a la hora de determinar la concentración de alcaloides ergóticos en una muestra hay que considerarlos de forma conjunta17,18,19.

 

Actualmente los niveles máximos permitidos para los alcaloides ergóticos están bajo estudio, aunque la industria recomienda niveles máximos en piensos para cerdos entre 0,2-0,5 mg/kg20.

No obstante, algunos estudios sugieren que valores inferiores consumidos durante periodos prolongados de tiempo podrían provocar daños intestinales y hepáticos21.

La Autoridad Europea de Seguridad Alimentaria (EFSA) ha señalado recientemente la necesidad de recopilar más información sobre la presencia de estos alcaloides y de desarrollar métodos analíticos para su control.

Mientras tanto, basándose en los datos disponibles y para evitar los efectos vasoconstrictores de los alcaloides ergóticos en el ganado, se ha estimado una dosis de referencia aguda de 1 μg/kg de peso corporal y una ingesta diaria tolerable (TDI) de 0,6 μg/kg de peso corporal por día22. Además, y como medida de precaución, la UE ha establecido un nivel máximo para los esclerocios del cornezuelo del centeno en cereales de 1.000 mg/kg6.

ENIATINAS Y BEAUVERICINA

ENIATINAS

Las eniatinas son producidas por hongos del género Fusarium, como F. avenaceum, F. oxysporum, F. poae o F. tricinctum, y presentan estructura de hexadepsipeptidos cíclicos que alternan ácidos D-α- hidroxiisovaléricos y N- metil-L-aminoácidos.

Los residuos de aminoácidos de las eniatinas de tipo A y B, son N-metil-valina alifática o N-metilisoleucina, o mezclas de estos aminoácidos.

Se conocen hasta 29 eniatinas diferentes, siendo las eniatinas A, A1, B y B1 las más estudiadas, especialmente en cereales y productos derivados.

BEAUVERICINA

La beauvericina es producida por Fusarium proliferatum, F. subglutinanos, F. verticillioides y F. oxysporum, y presenta una estructura relacionada con la de las eniatinas, aunque a diferencia de estas, los tres residuos de aminoácidos son N-metil-fenilalaninas aromáticas.

La estructura de las principales eniatinas y de la beauvericina se muestra en la Figura 2.

Figura 2. Estructura química de las principales eniatinas (ENN) (a) y beauvericina (b).

Las eniatinas actúan como inhibidores del enzima acil-CoA y colesterol acil transferasa11,23.

Al igual que las eniatinas, la beauvericina facilita el transporte de cationes mono o divalentes a través de la membrana celular, alterando las concentraciones fisiológicas normales de estos iones.

Así, la beauvericina tiene propiedades insecticidas capaces de inducir apoptosis en células de mamíferos. Además, presenta actividad antiviral, citotóxica e inmunosupresora23-25.

 A pesar de que los estudios in vitro han evidenciado la toxicidad de estas micotoxinas (mostrando sus posibles efectos genotóxicos y sobre el sistema reproductivo), aún no existen suficientes evidencias de su toxicidad in vivo26.

Por ello, la EFSA emitió una opinión científica sobre la necesidad de recolectar más datos toxicológicos producidos por la exposición crónica a estos compuestos, concluyendo además que es necesario contar con más datos sobre la presencia simultánea de eniatinas y beauvericina con otras toxinas de Fusarium, así como estudiar sus posibles efectos combinados27.

Algunos estudios recientes han demostrado la citotoxicidad de estos compuestos en estudios in vitro, empleando la línea celular epitelial intestinal porcina IPEC-J2, siendo la beauvericina la micotoxina con una mayor biodisponibilidad28.

La presencia de eniatinas y beauvericina en cereales ha sido ampliamente documentada a través de diversos estudios que han revelado la gran incidencia de estos compuestos, en ocasiones en concentraciones del orden de los mg/kg29-32.

Caso de estudio

Presencia de 31 micotoxinas en alimentos para cerdos

Nuestro grupo de investigación llevó a cabo el análisis de 228 muestras de alimento para cerdos para determinar la presencia de 31 micotoxinas: 

  • Micotoxinas con límites permitidos o recomendados: aflatoxinas B1, B2, G1 y G2, ocratoxina A, deoxinivalenol, zearalenona, fumonisinas B1 y B2, y toxinas T-2 y HT-2
  • Eniatinas (B, B1, A y A1)
  • Beauvericina
  • 12 alcaloides ergóticos más comunes
  • Otras micotoxinas consideradas de interés: citrinina, fusarenon X y esterigmatocistina

Los resultados fueron publicados en dos artículos de investigación33,34.

 Las muestras (2 muestras de maíz en grano y 226 muestras de pienso, de las cuales 183 eran harinas y 43 pellet) fueron obtenidas en granjas y fábricas de toda España entre febrero y agosto de 2017 e incluían:

  • 71 piensos y 2 muestras de maíz destinados a cerdos de engorde
  • 42 piensos destinados a cerdas
  • 111 piensos destinados a lechones

Las micotoxinas fueron extraídas de la matriz mediante extracción sólido-líquido, mientras que para el análisis se empleó la cromatografía de líquidos con un detector de fluorescencia (LC-FLD) para las aflatoxinas, y cromatografía de líquidos acoplada a espectrometría de masas en tándem (LC-MS/ MS) para el resto de micotoxinas.

Cabe mencionar que la LC-MS/ MS permite la determinación de un número elevado de compuestos con buena sensibilidad, selectividad y un poder de confirmación que la han convertido en una herramienta imprescindible para la determinación multi-micotoxinas35.

En la Figura 3 y la Tabla 2 se presenta un resumen de los datos obtenidos.

Las micotoxinas más frecuentes fueron:

  • Eniatina B (100% de las muestras)
  • Eniatina B1 (83,3% de las muestras)
  • Eniatina A1 (73,2% de las muestras)
  • Beauvericina (98,2% de las muestras)
  • Fumonisina B1 (66,2% de las muestras)

Por el contrario, la aflatoxina G2 y los alcaloides ergóticos: ergotaminina, ergocorninina, ergocristina, ergocriptina y ergocriptinina no fueron detectados en ninguna muestra.

En cuanto a los niveles encontrados, las concentraciones más altas se registraron para la zearalenona (7.681 μg/kg), fumonisina B1 (3.959 μg/ kg) y eniatina B (1.222 μg/kg).

Todas las muestras cumplían con los requisitos sobre niveles máximos permitidos o recomendados para la aflatoxina B1, ocratoxina A, fumonisinas B1+B2, toxinas T-2 y HT-2, deoxinivalenol y suma de los doce alcaloides ergóticos.

Sin embargo, algunas muestras (3,1%) presentaron concentraciones de zearalenona por encima del nivel recomendado:

  • 1 muestra de maíz (7.681 μg/kg)
  • 5 muestras de pienso para lechones (concentraciones entre 125 y 956 μg/kg)
  • 1 pienso para cerdos de engorde (290 μg/kg)

Figura 3. Incidencia de las micotoxinas encontradas en 228 muestras de alimento para cerdos.

Tabla 2. Resumen de los resultados obtenidos en la determinación de 31 micotoxinas en 228 muestras de alimento para cerdos.

CO-OCURRENCIA DE MICOTOXINAS

En cuanto a la presencia de varias micotoxinas en la misma muestra (considerando únicamente aquellas micotoxinas presentes a concentraciones superiores al límite de detección del método), se puede resumir en:

  • 2-3 micotoxinas: 9,2%
  • 4 micotoxinas: 16,7%
  • 5 micotoxinas: 16,7%
  • 6 micotoxinas: 16,2%
  • 7 micotoxinas: 18,9%
  • 8 micotoxinas: 13,2%
  • 9-13 micotoxinas: 9,2%

En la Figura 4 se representan los resultados obtenidos.

Figura 4. Presencia de varias micotoxinas en una misma muestra de alimento para cerdos.

CONCLUSIONES

De las 228 muestras analizadas, sólo 7 presentaron niveles por encima de los permitidos para zearalenona.

Igualmente, hay que destacar la baja incidencia de alcaloides ergóticos, que podría explicarse por estar muchos de los piensos elaborados a base de maíz, cereal poco susceptible a la contaminación por Claviceps purpurea.

Por otro lado, también hay que destacar la elevada incidencia de micotoxinas emergentes, en particular de eniatina B (100% de las muestras), eniatina B1 (83,3%), eniatina A1 (73,2%) y beauvericina (98,2%), no incluidas en la legislación actualmente, pero con evidencias de toxicidad para cerdos.

Un aspecto importante a tener en cuenta es la presencia simultánea de distintas micotoxinas en una misma muestra (hasta 13 micotoxinas), dada la posible interrelación entre las distintas micotoxinas consumidas conjuntamente, que pueden presentar efectos aditivos, sinérgicos, potenciados o antagonistas sobre la salud.

Estos efectos no se pueden predecir a partir de los efectos individuales de las micotoxinas. Además, hay dependencia de la dosis, especie y toxina, e incluso de los propios factores ligados a la metodología experimental empleada en su estudio.

No obstante, dada la importancia de este tema y, teniendo en cuenta que, en el análisis de riesgos, los niveles máximos permitidos o recomendados y TDI se fijan de acuerdo a los efectos individuales de cada micotoxina, estos valores deberían revisarse teniendo en cuenta estos posibles efectos y el riesgo potencial a una exposición crónica a múltiples micotoxinas, incluso si se encuentran a niveles inferiores a los permitidos36,37,38.

REFERENCIAS

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