Perspectivas sobre las micotoxinas en la acuicultura
Una revisión del impacto de las micotoxinas en las especies acuáticas

Las micotoxinas son sustancias tóxicas y potencialmente cancerígenas producidas por diferentes tipos de hongos, teniendo las enfermedades inducidas por estas toxinas graves consecuencias económicas para la industria acuícola.

Actualmente, se dispone de diferentes métodos de mecanismos químicos, microbiológicos y físicos que pueden eliminar o reducir el efecto de las micotoxinas.

En la primera parte de esta revisión, repasamos las principales micotoxinas que suponen una amenaza para la industria acuícola y sus efectos sobre las especies acuáticas.

El riesgo de las micotoxinas en los piensos acuícolas

Se espera que el sistema mundial de suministro de alimentos esté sometido a una enorme presión hacia finales del 2050, cuando se prevé que la población humana alcance los 10.000 millones (Millington y Cleland 2017). Este aumento de la población humana supondrá una enorme demanda de proteínas animales y productos pesqueros (Tilman y Clark, 2014).

La industria pesquera también ha provocado el agotamiento de las especies acuáticas salvajes.

La pesca de captura ya no se considera una fuente sostenible para abastecer nuestra creciente demanda de proteínas. Por ello, la acuicultura se considera el mejor candidato para satisfacer nuestras necesidades de proteína animal (Subasinghe et al., 2009).

Con la expansión del sector acuícola, aumenta la demanda de piensos acuícolas, que son parte integrante del coste de producción y representan aproximadamente el 60% del coste total de producción de los peces en los sistemas de cría intensivos y superintensivos (Alceste y Jory, 2000).

Los piscicultores de las regiones tropicales y en vías de desarrollo, utilizan piensos producidos localmente en vez de importados porque éstos suelen ser caros.

Para fabricar pellets de pienso locales, los productores utilizan residuos animales y plantas locales como la soja, el maíz, el arroz y muchos otros granos (Liti et al. 2005). Dado que no se toman medidas de bioseguridad vitales durante el proceso de formulación de los piensos, éstos suelen ser susceptibles de contaminarse con mohos antes y después del almacenamiento (Almeida et al., 2012) y algunos de ellos pueden producir micotoxinas.

Las micotoxinas son sustancias tóxicas y potencialmente cancerígenas producidas por diferentes tipos de hongos (Zain et al., 2012).

La formación y la concentración de micotoxinas en la acuicultura se ven afectadas principalmente por la temperatura y la humedad. Sin embargo, hay muchos otros elementos que también afectan al crecimiento de los mohos, por ejemplo:

• El movimiento del agua
• Sustratos
• Los niveles de pH
• Las condiciones de almacenamiento de los piensos
• Abundancia e interacciones microbianas

(Di Gregorio et al., 2014)

Las infecciones provocadas por las micotoxinas se conocen como micotoxicosis y dependen de la dosis, la especie, la edad y la duración de la intoxicación.

Dependiendo del tipo de micotoxina, pueden observarse diferentes síntomas patológicos en las especies afectadas, como anemia, lesiones hepáticas y renales, hemorragias, mayor susceptibilidad a otras enfermedades e incluso la muerte (Jaynes et al., 2007).

Las enfermedades inducidas por micotoxinas causan graves pérdidas económicas en la industria acuícola (Di Gregorio et al. 2014).

Por ello, en los últimos años, los investigadores se han esforzado por examinar posibles estrategias de descontaminación de micotoxinas en la acuicultura (Bovo et al., 2012). Para prevenir la aparición de micotoxinas, se recomiendan fuertes medidas de bioseguridad antes y después del almacenamiento de los alimentos acuícolas (Di Gregorio et al. 2014). Sin embargo, la aparición de micotoxinas es difícil de evitar (Kendra y Dyer, 2007).

Ocurrencia y toxicidad de las micotoxinas en la acuicultura

Los estudios sobre el impacto negativo de las micotoxinas en los animales se han centrado principalmente en el ganado terrestre y no en las especies de acuicultura (Pestka, 2007). No fue hasta el brote de aflatoxinas en la industria de la trucha arco iris en la década de 1960, cuando los investigadores comenzaron a hacer un esfuerzo para estudiar los efectos de las micotoxinas en la acuicultura (Gonçalves et al., 2018).

Debido al mayor coste de los ingredientes de los piensos acuícolas y del aceite de pescado en particular, los investigadores han tratado de identificar posibles fuentes de proteínas alternativas. Las proteínas vegetales pueden ser un excelente sustituto del aceite de pescado en los piensos acuícolas, ya que son rentables y están disponibles a gran escala (Anater et al. 2016).

Actualmente, las proteínas vegetales, como las semillas oleaginosas y los granos, se incluyen en la mayoría de los piensos acuícolas formulados para peces de aguas cálidas, como la tilapia, la carpa y el siluro (Marijani et al., 2019).

Este tipo de pienso es muy vulnerable a la contaminación fúngica, por lo que la aparición de micotoxinas es inevitable (Marijani et al., 2017).

Según Berthiller et al. (2007), se conocen más de 400 tipos de micotoxinas en todo el mundo y, entre ellas, las aflatoxinas son las más conocidas por su frecuencia de incidencia, seguidas de las ocratoxinas y las micotoxinas de Fusarium. Además de estas micotoxinas principales, se detectan en los piensos para peces otras con baja frecuencia de aparición, como el nivalenol, el alternariol y la roquefortina C (Marijani et al., 2017).

Aflatoxinas

Las aflatoxinas son sustancias hidrosolubles producidas por mohos del género Aspergillus, especialmente Aspergillus parasiticus y Aspergillus flavus (Varga et al., 2009).

Hay aproximadamente 20 aflatoxinas detectadas en todo el mundo, pero solo cuatro de ellas (AFB₁, AFB₂, AFG₁ y AFG₂) se han estudiado a fondo, simplemente porque son las más tóxicas (Santacroce et al., 2008).

A. parasiticus puede producir todos los compuestos mencionados anteriormente, mientras que A. flavus solo puede producir aflatoxinas B₁ y B₂. No obstante, ambas especies pueden contaminar las condiciones previas y posteriores al almacenamiento de los alimentos acuícolas (Bryden, 2012).

Las aflatoxinas aparecen principalmente en climas húmedos, pero también se han registrado en regiones tropicales y subtropicales (Ostrowski-Meissner et al. 1995; Marin et al. 2013).

Un estudio realizado por Alinezhad et al. (2011), investigó la presencia de aflatoxinas en los ingredientes y piensos formulados para la trucha arco iris.

Al final del experimento, se detectaron mayores índices de contaminación por AFB₁ (presencia tóxica media de 0,067, 0,031, 0,012 y 0,009 mg/kg en la harina de pescado, la soja, el trigo y el pienso para paletas, respectivamente).

Los efectos biológicos de las aflatoxinas son peligrosos. El tipo de aflatoxina más potente es la AFB₁, que puede:

• Causar graves daños en el hígado
• Promover el desarrollo de cáncer
• Inducir mutaciones genéticas
• Detener el proceso reproductivo
• Debilitar sustancialmente el sistema inmunitario

La toxicidad relacionada con las aflatoxinas depende de la concentración, la etapa de la vida y la especie del animal de granja (Hendricks, 1993).

En la acuicultura, las aflatoxinas se identificaron por primera vez en 1963 durante una epizootía de hepatoma en la industria de la trucha cuando los peces fueron alimentados con piensos contaminados con aflatoxinas (Ashley y Halver, 1963). Desde entonces se han notificado casos similares de intoxicación por aflatoxinas en diferentes especies de peces (Ashley et al., 1965; Cagauan et al., 2004; Zhang et al., 2022).

Existen tres fases de la aflatoxicosis: aguda, subaguda y crónica.

AFLATOXICOSIS AGUDA

La fase aguda se produce cuando un animal acuático consume una dosis moderada o elevada de aflatoxinas en poco tiempo, lo que provoca consecuencias para la salud como:

• Anemia
• Branquias blanquecinas o pálidas
• Hemorragia
• Mala utilización de los nutrientes
• Hepatotoxicidad

(Matejova et al., 2017a)

Un experimento de 10 días realizado por Sahoo et al. (2001) con carpas reveló que la ingestión de aflatoxina B₁ por parte de Labeo rohita a una dosis de 11,25 mg/kg causó una reducción significativa del apetito, letargo y pérdida de equilibrio.

Cuando se analizó la histomorfología de los tejidos, también encontraron riñones y branquias gravemente dañados, hígado necrótico con dilatación y congestión vascular, así como intestinos desprendidos.

Las formas subaguda y crónica se producen cuando los animales están expuestos a dosis bajas de aflatoxina durante un periodo relativamente largo, normalmente unos tres y seis meses, respectivamente.

AFLATOXICOSIS SUBAGUDA

Los síntomas patológicos de la aflatoxicosis subaguda incluyen:

• Inmunosupresión
• Hepatotoxicidad
• Piel amarillenta
• Fallo en la adsorción de nutrientes

(Santacroce et al., 2008)

En el estudio de Sahoo et al. (2001) se notificaron síntomas como necrosis hepática, dilatación vascular, oclusión y reducción significativa de la respuesta inmunitaria y de las enzimas antioxidantes cuando se administró una dosis de 2,5 mg/kg de aflatoxina B₁ a Labeo rohita durante 90 días.

AFLATOXICOSIS CRÓNICA

La fase crónica de la exposición a aflatoxinas se asocia con:

• Carcinogenicidad
• Inmunosupresión
• Hepatotoxicidad
• Mutagenicidad
• Alteraciones hematológicas

Los principales síntomas histopatológicos crónicos observados en diferentes especies de peces incluyen la insuficiencia hepática, el cese de la ingesta de alimentos, el debilitamiento del sistema inmunitario y la muerte (Santacroce et al., 2008).

Además, un estudio realizado por Shahafve et al. (2017) evaluó los efectos de las dietas que contenían diferentes dosis de aflatoxinas (0,5, 0,7 y 1,4 mg/kg) en la histomorfología de los tejidos de la carpa común (Cyprinus carpio) durante 3 semanas.

Los exámenes patológicos revelaron la existencia de láminas branquiales irregulares y encogidas, hepatocitos hepáticos necróticos e hinchados, congestión vascular, parénquima hepático dañado, dilatación del espacio urinario renal, aumento anormal de las células caliciformes, intestinos desprendidos e inflamación.

Micotoxinas de Fusarium

Los mohos Fusarium producen una variedad de potentes micotoxinas, pero tres de ellas han sido hasta ahora objeto de importantes estudios de investigación (Placinta et al., 2016):

• ⇰ Tricotecenos
• ⇰ Fumonisinas
• ⇰ Zearalenona

A nivel mundial, muchos informes muestran la incidencia de la micotoxina Fusarium en los granos y en los piensos acuícolas, especialmente cuando se encuentran en condiciones de humedad (Pinotti et al., 2016; Bryden, 2012).

TRICOTECENOS

Los tricotecenos son micotoxinas producidas por especies de hongos pertenecientes a distintos géneros como Fusarium, Myrothecium y Trichothecium (Tamm y Breitenstein, 1984). Hay cuatro tricotecenos bien conocidos:

• ⇰ Deoxinivalenol (DON)
• ⇰ Toxina T-2
• ⇰ Diacetoxiscirpenol (DAS)
• ⇰ Nivalenol (NIV)

(Escrivá et al., 2015)

Estos compuestos contaminan los cereales, por ejemplo, el maíz, la soja, el trigo y otros granos similares, todos los cuales son componentes importantes de los piensos acuícolas (Meronuck y Xie, 1999).

Los animales expuestos a los tricotecenos durante mucho tiempo muestran diversos signos clínicos, como:

• Cese de la alimentación
• Movimiento lento
• Restricción del crecimiento
• Lesiones tisulares

Las dosis más altas de esta micotoxina también desencadenan un síndrome de choque tóxico, lo que finalmente resulta en la mortalidad (Matejova et al., 2017a).

Los dos tricotecenos más tóxicos en la acuicultura son la toxina T-2 y el DON.

TOXINA T-2

Un experimento realizado por Poston et al. (1982) evaluó los efectos adversos de dosis mayores y menores (2,5 y 15 mg/kg) de toxina T-2 en truchas (Oncorhynchus mykiss).

Los resultados indicaron una reducción de la tasa de crecimiento y de los parámetros de utilización del pienso en los grupos que ingirieron niveles tóxicos más bajos, mientras que los expuestos a dosis más altas mostraron intestinos desprendidos, hemorragias y bazos significativamente dañados.

Otro estudio realizado por Manning et al. (2003) examinó el efecto biológico de cuatro dosis diferentes de toxina T-2 (0,63, 1,3, 2,5 y 5 mg/kg) sobre el crecimiento y la histomorfología de los tejidos del bagre de canal (Ictalurus punctatus).

En este estudio se observó una reducción significativa de la tasa de crecimiento y de los índices de utilización del pienso, así como de lesiones en el intestino y el hígado.

Un estudio más reciente de Matejova et al. (2017) evaluó el efecto de 5,3 mg/kg de toxina T-2 en la dieta sobre los índices de crecimiento, inmunológicos y hematológicos de la carpa común (Cyprinus carpio) durante 30 días.

En este estudio se observaron parámetros hematológicos afectados negativamente, como la hemoglobina, los glóbulos rojos y blancos, y la reducción de las enzimas antioxidantes, así como lesiones en los tejidos.

DON

El deoxinivalenol, también llamado vomitoxina, es generalmente menos tóxico pero más común que la toxina T-2. Al igual que otros tricotecenos, se encuentra en los cereales, especialmente en el trigo y el maíz, contaminando los piensos acuícolas que contienen cualquiera de estos granos (Marin et al., 2013).

Los signos patológicos de la ingestión de vomitoxina en las especies acuícolas incluyen:

• Retraso del crecimiento
• Degeneración y desprendimiento del intestino
• Inflamación
• Mala utilización de los nutrientes
• Inmunosupresión

(Hooft et al., 2011)

Huang et al. (2020) evaluaron cómo el deoxinivalenol en cinco dosis diferentes (0,03, 0,32, 0,63, 0,92 y 1,24 mg/kg) afectó a la histomorfología de las branquias de la carpa herbívora (Ctenopharyngodan idella) durante 2 meses.

Los resultados de este estudio mostraron una considerable reducción de la capacidad antioxidante de los peces, así como lesiones y heridas tanto en las branquias como en sus uniones estrechas.

FUMONISINAS

Las fumonisinas son producidas principalmente por Fusarium verticillioides y F. proliferatum, que son especies que se encuentran frecuentemente contaminando el maíz. Entre los diferentes tipos de esta micotoxina, la más conocida es la Fumonisina B₁ (Scott, 2012).

En la acuicultura, las fumonisinas están relacionadas con:

• Retraso del crecimiento
• Mala utilización de los nutrientes
• Detención del metabolismo de los esfingolípidos

(Tuan et al., 2003)

Las fumonisinas tienen una larga cadena de hidrocarburos que se asemeja a la esfingosina, una enzima que ayuda a catalizar la alquilación y diacilación de los esfingolípidos durante el metabolismo de los lípidos.

⇰ La fumonisina B₁, por lo tanto, actúa como un inhibidor de la síntesis de esfingolípidos que es crucial para las estructuras de las membranas y las lipoproteínas (Wang et al., 1992).

Claudino-Silva et al. (2018) examinaron la toxicidad de las dietas que contenían Fumonisina B₁ y B₂ en varias dosis (20, 40 y 60 mg/ kg) sobre el crecimiento y la utilización del alimento de la tilapia (Oreochromis niloticus).

Al final de este ensayo, se detectó una reducción significativa del crecimiento, en la producción de la hormona del crecimiento y una mala utilización de los nutrientes.

ZEARALENONA

La zearalenona es otra micotoxina de Fusarium producida principalmente por Fusarium culmorum y Fusarium graminearum, que aparece en diferentes granos como el maíz y el trigo (Henderson y Smith, 1991).

La producción de ZEN está asociada a condiciones de alta humedad y baja temperatura, y se relaciona con alteraciones reproductivas en los animales expuestos (Placinta et al., 1999).

⇰ Los metabolitos producidos por la zearalenona son estructuralmente similares a los estrógenos naturales y, al imitar a estas hormonas, se unen a los receptores de estrógeno deteniendo la reproducción del animal (Kumar et al., 2013).

En un experimento de tres semanas realizado por Schwartz et al. (2010) en el que se investigaron los efectos de la zearalenona en la reproducción del pez cebra (Danio rerio), se descubrió que reducía tanto la fertilidad como la frecuencia de desove del pez. Resultados similares se reportaron en un estudio realizado por Woźny et al. (2015) con trucha arcoíris.

OCRATOXINAS

Las ocratoxinas son metabolitos secundarios tóxicos producidos por hongos pertenecientes a los géneros Aspergillus y Penicillium. Entre los grupos de ocratoxinas, la ocratoxina A (OTA) es la más frecuente y es conocida por su toxicidad para el riñón y el hígado en los animales domésticos (Manning y Wyatt, 1984) y los residuos en la carne del animal expuesto (Guillamont et al., 2005).

⇰ Una tasa de utilización del alimento significativamente menor, retraso del crecimiento, mortalidad prematura y riñón e hígado necróticos son algunos de los signos clínicos reportados en especies acuícolas expuestas a la OTA (Manning et al., 2003).

Un estudio realizado por Hagelberg et al. (1989) evaluó cómo tres dosis diferentes de OTA (4, 6 y 8 mg/kg) afectaban a la histomorfología del hígado y el riñón de la trucha arco iris.

Los resultados mostraron que los grupos alimentados con dietas que contenían 4 mg/kg de OTA presentaban daños renales y hepáticos moderados, mientras que los que recibieron 8 mg/kg mostraron hepatotoxicidad y nefrotoxicidad graves.

De forma similar, El-Sayed et al. (2009) examinaron la sensibilidad y los síntomas clínicos de la lubina (Dicentrarchus labrax) alimentada con dietas suplementadas con OTA a una dosis de 9,23 mg/kg.

El letargo, la pérdida de equilibrio, y la hemorragia dorsal y la erosión de la superficie ventral, fueron algunos de los signos clínicos observados antes de la muerte. Al mismo tiempo, la necropsia reveló un hígado necrótico con grave dilatación y congestión vascular, así como riñones dañados.

Un estudio más reciente realizado por Baldissera et al. (2020) investigó los efectos de la OTA (2,4 mg/kg en el alimento) sobre el crecimiento, la utilización del alimento y las enzimas antioxidantes del tambaqui (Colossoma macropomum).

En este estudio se reportó una reducción significativa de los índices de crecimiento y utilización del alimento, así como mayores enzimas antioxidantes en los músculos de los peces.

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