Ksenija Aksentijević
Explorando la resistencia a los antimicrobianos y los riesgos de las micotoxinas en la acuicultura y más allá

Ksenija Aksentijević, profesora asociada de la Universidad de Belgrado, analiza los retos que plantean las micotoxinas en acuicultura, su relación con la resistencia a los antimicrobianos y su impacto en la inmunidad y la vacunación.

La Dra. Ksenija Aksentijević es profesora asociada del Departamento de Microbiología – Enfermedades de los Peces de la Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad de Belgrado (Serbia). Con una formación multidisciplinar que abarca la microbiología veterinaria, la ictiopatología, la resistencia a los antimicrobianos y la bioseguridad en la acuicultura, su carrera académica y de investigación refleja un profundo compromiso con la comprensión del impacto de los factores ambientales y nutricionales en la salud de los animales acuáticos.

Durante las últimas dos décadas, la Dra. Aksentijević ha participado en varios proyectos nacionales e internacionales, entre ellos iniciativas del Ministerio de Ciencia y Desarrollo Tecnológico de Serbia y la Acción COST BETTER europea, centradas en la bioseguridad en la acuicultura. Su investigación aborda algunos de los retos más acuciantes de la producción pesquera actual, desde la resistencia a los antibióticos y la caracterización de patógenos bacterianos hasta la presencia de contaminantes químicos y micotoxinas en los piensos y su posible transferencia al pescado.

En esta entrevista, profundizamos en su experiencia investigando la presencia de micotoxinas en los sistemas acuícolas, exploramos las conexiones entre la resistencia a los antimicrobianos y la calidad de los piensos, y reflexionamos sobre el futuro de la producción de animales acuáticos bajo las crecientes presiones del cambio climático y las exigencias de sostenibilidad.

Su trayectoria académica abarca la microbiología, la ictiopatología, la resistencia a los antimicrobianos y la fisiología de los peces. ¿Qué le llevó inicialmente a investigar en el campo de la acuicultura y cómo ha evolucionado su enfoque con el tiempo?

Mi familia se ha dedicado a la medicina veterinaria durante tres generaciones y, desde mi infancia, me ha atraído la diversidad de especies animales. Durante mis estudios, aunque encontré respuestas a muchas preguntas, constantemente surgían otras nuevas.

Identifiqué importantes retos en el campo de la acuicultura, especialmente en lo que respecta a las enfermedades de los peces y, como joven veterinaria, me pareció interesante salir de mi zona de confort en la práctica con animales pequeños.

En la Facultad de Medicina Veterinaria, la asignatura de enfermedades de los peces se imparte en el Departamento de Microbiología, lo que me abrió otra puerta profesional: la bacteriología.

Mi investigación inicial se centró en los glóbulos blancos para comprender mejor la respuesta inmunitaria de los peces ante diversos patógenos. Más tarde, mi interés se desplazó hacia las enfermedades bacterianas en los peces, con especial énfasis en las pruebas de resistencia a los antimicrobianos.

Con la intensificación del cambio climático y la proliferación de micotoxinas, cada vez me interesa más investigar su impacto en el sector de la acuicultura.

Uno de sus estudios exploró la presencia y transferencia de micotoxinas desde los ingredientes hasta el pienso y la carne de los peces en la carpa común (Cyprinus carpio) criada en Serbia. ¿Qué motivó esta investigación y cuáles fueron las principales conclusiones sobre la prevalencia y transferencia de micotoxinas?

El aumento de la frecuencia de condiciones meteorológicas extremas, tanto a nivel mundial como en Serbia, ha provocado una mayor prevalencia de micotoxinas en los cereales.

⇒ Esto, naturalmente, plantea la pregunta de qué sucede con los peces alimentados con tales granos y, posteriormente, con los seres humanos que consumen pescado que ha ingerido piensos contaminados con micotoxinas.

La principal conclusión de esta investigación es que la mayoría de las micotoxinas detectadas en los filetes de pescado se mantienen por debajo de los límites legales. Sin embargo, sigue habiendo una pregunta crucial:

¿Cuál es el efecto sinérgico de estas toxinas que coexisten en la salud de los peces y, lo que es más importante, en la salud de los consumidores humanos?

Aunque las micotoxinas se han estudiado ampliamente en el ganado terrestre, siguen siendo una preocupación emergente en la acuicultura. Según su experiencia, ¿cuáles son las principales lagunas de conocimiento y las prioridades de investigación en este ámbito?

Esa es una pregunta muy difícil…

En mi opinión, algunas de las principales deficiencias son:

1. Falta de información sobre la estabilidad en el agua y la dinámica de lixiviación de las micotoxinas.

2. Conocimiento limitado de la susceptibilidad específica de cada especie a las micotoxinas entre las diferentes especies de peces.

La mayoría de los límites de toxicidad son una copia de la información obtenida de investigaciones con aves de corral o cerdos y no tienen en cuenta las diferencias sustanciales en la fisiología intestinal de los peces, las vías de desintoxicación, la reactividad inmunológica y la composición del microbioma.

⇒ Por tanto, es necesario establecer límites de toxicidad específicos para los peces.

3. Hay muy pocos datos sobre la coexposición y las micotoxinas enmascaradas, y solo unos pocos estudios —realizados en un número muy limitado de especies (a pesar de que hay más de 300 especies acuícolas en todo el mundo)— abordan los efectos subclínicos crónicos, como la supresión del crecimiento, la deriva del microbioma, los daños reproductivos y muchos otros.

La producción de piensos para acuicultura suele depender de subproductos agrícolas, que pueden estar contaminados con múltiples micotoxinas. En su opinión, ¿cómo deberían abordar los fabricantes y productores de piensos la evaluación y mitigación de riesgos en este contexto?

Los fabricantes de piensos para acuicultura siguen tratando el riesgo de las micotoxinas como una molesta tarea secundaria, en lugar de como la amenaza fundamental que realmente es.

Si quieren seguir siendo competitivos, les recomiendo encarecidamente que traten las micotoxinas como un problema crónico, multitoxínico y sistémico, y no como un contaminante ocasional.

La evaluación del riesgo de micotoxinas debe ser agresiva, basada en datos y multifacética.

Ha contribuido a múltiples estudios sobre la resistencia a los antimicrobianos en bacterias aisladas de peces y entornos acuáticos. ¿Ve alguna interacción, directa o indirecta, entre la resistencia a los antimicrobianos y los contaminantes transmitidos por los piensos, como las micotoxinas?

Sí, existen pruebas significativas de interacciones directas e indirectas entre la resistencia a los antimicrobianos (RAM) y las micotoxinas en otras especies y entornos.

INTERACCIONES DIRECTAS

Estas interacciones crean una amenaza “sinérgica” para la salud pública y la productividad animal al:

  • Favoreciendo el crecimiento de bacterias resistentes.
  • Debilitando las herramientas que utilizamos para tratarlas.
Las micotoxinas son reconocidas como factores importantes de la resistencia a los antimicrobianos (RAM), ya que activan directamente los mecanismos de defensa bacterianos, como las bombas de eflujo multirresistentes y la transferencia horizontal de genes.

Estas toxinas también crean un entorno de “resistencia cruzada” en el que las bacterias evolucionan para sobrevivir simultáneamente tanto a las toxinas fúngicas como a los antibióticos.

INTERACCIONES INDIRECTAS

Las micotoxinas debilitan el sistema inmunitario del huésped y provocan desequilibrios intestinales, lo que conduce a:

  • Una mayor dependencia de los antibióticos.
  • La proliferación de patógenos oportunistas y potencialmente resistentes.

Además, los signos clínicos de micotoxicosis, junto con la presencia de patógenos oportunistas, suelen llevar a un diagnóstico erróneo de esta compleja patología como una simple infección bacteriana.

Estos errores se ven agravados por el uso imprudente (inapropiado y/o injustificado) de antibióticos, lo que a su vez impulsa el desarrollo de la RAM.

Basándose en su experiencia en inmunología de peces y microbiología acuícola, ¿cómo podrían influir las micotoxinas en la eficacia de las estrategias de vacunación en especies acuícolas? ¿Existen retos o mecanismos específicos que justifiquen una investigación más profunda?

Las micotoxinas son potentes inmunosupresores que, entre otras consecuencias, pueden reducir la actividad de las células inmunitarias.

⇒ Esto no solo hace que los peces sean más susceptibles a las infecciones, sino que también reduce significativamente la eficacia de las vacunas, lo que aumenta la dependencia del uso terapéutico de antibióticos.

Las investigaciones adicionales nos ayudarán a comprender mejor:

  • ⇒ El impacto específico de contaminantes emergentes como la beauvericina y las enniatinas en la inmunidad inducida por vacunas.
  • ⇒ Cómo se pueden integrar inmunoestimulantes específicos, ya sea en combinación con agentes de unión a micotoxinas o como agentes independientes (tales como clinoptilolitas modificadas o detoxificantes enzimáticos), en los protocolos de vacunación para restaurar o rescatar la competencia inmunológica del huésped en entornos contaminados con micotoxinas.

Participó en la acción COST BETTER*, que se centra en mejorar la bioseguridad mediante la formación y la sensibilización. ¿Cómo se relaciona la bioseguridad con la gestión de las micotoxinas en la acuicultura y qué medidas se pueden adoptar a nivel de las explotaciones para mejorar ambas cosas?

Una de las principales medidas de bioseguridad en la acuicultura es garantizar una alimentación adecuada y libre de patógenos. Por lo tanto, las medidas para mejorar la bioseguridad específicamente en lo que respecta a las micotoxinas, con el fin de mejorar la prevención y el control de sus efectos en la producción acuícola y la seguridad alimentaria humana, podrían incluir:

  • El requerimiento de certificados de análisis (COAs) de micotoxinas múltiples a los proveedores.
  • Priorización de granos certificados con “bajo contenido de humedad” (por debajo del 14-15 %) a lo largo de todo el proceso de producción para evitar el crecimiento de moho después de la cosecha.
  • Medidas in situ, como el uso de áreas de almacenamiento herméticas o climatizadas y la inclusión de la “seguridad alimentaria” en las listas de control de bioseguridad estándar, pueden integrarse en los programas de bioseguridad específicos de cada instalación. Esto incluye, por ejemplo, la inspección de los silos en busca de fugas, plagas y residuos de piensos antiguos que actúan como reservorios de hongos.
  • En lo que respecta a las fábricas de piensos, la incorporación de adsorbentes de micotoxinas de amplio espectro o detoxificantes enzimáticos en las raciones, combinada con inmunomoduladores como los β-glucanos para reparar el daño inducido por las toxinas, también forma parte de las buenas prácticas de bioseguridad.
  • La introducción de kits de diagnóstico rápido in situ (como los ensayos de flujo lateral) para realizar “controles aleatorios” de los lotes de piensos a su llegada, en lugar de esperar semanas a los resultados de laboratorios externos.

*COST Action BETTER (CA20103) es un proyecto europeo de creación de redes centrado en mejorar la bioseguridad en las explotaciones agrícolas mediante: la elaboración de un mapa de lo que se hace realmente, la comprensión de por qué las personas aplican o no las medidas, la comparación de los métodos de evaluación de la bioseguridad y la mejora de la formación y la comunicación para los veterinarios, los agricultores y otras partes interesadas. Se desarrolló entre el 21 de octubre de 2021 y el 20 de octubre de 2025.

Dentro de BETTER, en otoño de 2022 se propuso la creación de un subgrupo específico sobre «Bioseguridad en la acuicultura» para trasladar el enfoque de la acción en materia de bioseguridad a las piscifactorías. Contaba con 15 miembros de 9 países (Albania, Croacia, Francia, Alemania, Grecia, Macedonia del Norte, Noruega, Serbia y Turquía). Entre sus resultados se incluyen materiales prácticos, como la forma de evaluar la bioseguridad en las piscifactorías, tomando prestadas o adaptando herramientas de BETTER (en particular del WG3) y marcos de cuestionarios sobre bioseguridad y salud de los peces.

El cambio climático está alterando cada vez más los perfiles de micotoxinas y los ecosistemas microbianos. ¿Qué riesgos potenciales prevé para los sistemas acuícolas, especialmente en regiones como los Balcanes, y cómo debería adaptarse el sector?

Creo que la mayor amenaza es que, con el empeoramiento de las condiciones climáticas y el aumento y la diversificación de las micotoxinas, se intensificará la competencia por los cereales libres de micotoxinas, ya que estos cereales se priorizarán cada vez más para el consumo humano y el ganado terrestre, lo que reducirá su disponibilidad y aumentará los costos para la acuicultura.

Además, la creciente preocupación por la sostenibilidad a largo plazo de la harina y el aceite de pescado, utilizados como principales fuentes de proteínas y aceites en las formulaciones de piensos, junto con el desarrollo de harinas de pescado y proteínas vegetales de mayor calidad y menor riesgo de micotoxinas, provocará inevitablemente un aumento de los costes.

Por tanto, es posible que el sector de la acuicultura tenga que complementar estas composiciones alimenticias tradicionales con fuentes alternativas de proteínas para los peces, como los insectos.

¿Qué consejo daría a los jóvenes científicos o veterinarios interesados en dedicarse a la investigación en el ámbito de la salud de los animales acuáticos, la seguridad alimentaria y la microbiología ambiental?

Mantén la curiosidad durante el mayor tiempo posible. Resolver retos en el campo de la acuicultura, especialmente los relacionados con las enfermedades de los peces, aporta una gran satisfacción. El intenso desarrollo de la acuicultura está abriendo múltiples oportunidades para muchas profesiones, entre ellas la de veterinario de animales acuáticos.

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